Willkommen in einer Stadt namens Black Hollow, wo der Held von The Upside Down, ein Teenager namens Eddie, lebt. Der Junge verlor seinen geliebten Hund Buddy und dies geschah vor dem Hintergrund des Auftauchens seltsamer Schatten in der Stadt, die die Stadt allmählich in eine gespenstische Stadt verwandeln. Das Haustier ist wahrscheinlich in eine der Geisterfallen getaucht und kann nicht herauskommen. Hilf dem Jungen, die ganze Stadt zu durchqueren, endlose Angriffswellen geisterhafter Monster zu überleben und sein Haustier in The Upside Down zu finden.